MYCOBACTERIUM ULCERANS ACQUISITION BY AQUATIC HETEROPTERANS IS DRIVEN BY COMPLEX INTERPLAYS BETWEEN BIOGEOGRAPHICAL AND ECOLOGICAL CHARACTERISTICS

Solange Meyin à Ebong1,2*, François Chevenet1, Guillaume Castel3, Philippe Le Gall4, Sara Eyangoh5, Jean-François Guégan1,6

1MIVEGEC, Université de Montpellier, CNRS, IRD, France 

2Laboratoire de Microbiologie,Faculté des Sciences, Université de Yaoundé I, BP 812 Yaoundé, Cameroon

3CBGP, INRAE, CIRAD, IRD, Montpellier SupAgro, Univ Montpellier, Montpellier, France

4IRD UR 072, Laboratoire Evolution, Génomes et Spéciation, UPR 9034, CNRS, 91198 Gif sur Yvette Cedex, France et Université Paris-Sud 11, 91405 Orsay Cedex, France

5Service de Mycobactériologie, Centre Pasteur du Cameroun, BP 1274 Yaoundé, Cameroon

6ASTRE, INRAE, CIRAD, Université Montpellier, Montpellier, France

  *Corresponding author

Telephone number: 677926583/656243314

E-mail adress: ebongsolange@yahoo.fr (MES)

Running title: M. ulcerans acquisition by aquatic Heteropterans

Acquisition de Mycobacterium ulcerans par les hétéroptères aquatiques facilitée par des interactions complexes entre les caractéristiques biogéographiques et écologiques

Résumé  

Trois infra-ordres du sous-ordre des Hétéroptères ont développé des traits adaptatifs correspondant aux traits écologiques de la vie aquatique. Cette étude visait à montrer si l’acquisition de Mycobacterium ulcerans (MU) par ces insectes est facilitée par des interactions entre leurs caractéristiques biogéographiques et écologiques. À partir de 171 séquences du gène mitochondrial codant pour la première sous-unité de la cytochrome oxydase, nous avons reconstitué: 1) les relations phylogénétiques, entre les Hétéroptères aquatiques collectés au Cameroun en utilisant les approches Bayésiennes et de Maximum de Vraisemblance; 2) les caractères ancestraux de ces taxons selon les zones agroécologiques (biomes) du Cameroun où ils ont été récoltés, et ce en utilisant les méthodes bayésienne (BEAST) et de parcimonie (phylotype); et 3) nous avons utilisé les combinaisons de trois traits écologiques (type d’habitats, comportement alimentaire et capacité de vol) pour étudier le rôle de la biogéographie et des caractéristiques écologiques de ces taxons pour expliquer la présence de MU dans certaines lignées spécifiques d’hétéroptères aquatiques. L’étude révèle que: i) Nepomorpha apparaît comme un groupe monophylétique tandis que Gerromorpha considéré ici comme ancêtre de Nepomorpha constitue un groupe paraphylétique; ii) le biome 2 (zone 2) peut avoir facilité l’essor puis la dispersion des organismes aquatiques, y compris les Hétéroptères aquatiques, dans toute la région; et iii) cinq combinaisons d’annotations ancestrales montrent les signatures de MU, dans les lignées de taxons appartenant aux Naucoridae et Belostomatidae. En conclusion, la présence de MU chez ces familles serait facilitée par des traits géographiques et écologiques, et que ces taxons pourraient agir comme de potentiels hôtes contribuant à la dispersion à grande distance du bacille.

Mots clés: Hétéroptères aquatiques, traits ecologiques, ulcer de Buruli, Mycobacterium ulcerans, transmission.

Abstract 

Three infraorders of the Heteroptera sub-order have developed adaptive traits which correspond to the ecological characteristics for living in aquatic environment. This study aimed to show whether Mycobacterium ulcerans (MU) acquisition by these insects is driven by complex interplays between their biogeographical and ecological characteristics. Based on 171 sequences of mitochondrial genes coding for the first subunit of cytochrome oxidase, we reconstructed: 1) the phylogenetic relationships, among aquatic Heteroptera collected in Cameroon using Bayesian and Maximum Likelihood approaches; 2) ancestral characters of these taxa according to the agroecological zones (biomes) of Cameroun where they have been collected using Bayesian (BEAST) and parsimony (Phylotype) methods; and 3) we used the combinations of three ecological traits (type of habitats, feeding habits and flying capacity) to study the role played by biogeography and ecological characteristics of these taxa in explaining the presence of MU in some specific lineages of aquatic Heteroptera. Study reveals that: i) Nepomorpha appears as a monophyletic group while Gerromorpha considered here as the ancestors of Nepomorpha constitutes a paraphyletic group; ii) a biome with humid forest and monomodal rainfall (Zone 2) may have facilitated the dispersion of aquatic organisms including aquatic Heteroptera over all the Cameroonese region; and iii) five combinations of ancestral annotations show the MU signal, in the lineages of taxa belonging to the Naucoridae and Belostomatidae families. In conclusion, the presence of MU in Naucoridae and Belostomatidae is facilitated by geographic and ecological traits, and that these taxa could act as host vessels contributing to the large range dispersion of the bacillus.

Keys words: Aquatic Heteroptera, ecological traits, Buruli ulcer, Mycobacterium ulcerans, transmission.